Il tient l'un de ses premiers grands rôles sur grand écran dans La Proie des vautours, aux côtés de Frank Sinatra et Gina Lollobrigida. Il est pris sous contrat par la MGM. Il connaît ses principaux succès dans les années 1960, avec La Maison du diable, dont il tient l'un des rôles principaux, et Khartoum, dans lequel il est le partenaire de Charlton Heston. Il joue le personnage de Bulldog Drummond - réinventé sous la forme d'un héros à la James Bond - dans deux films, Plus féroces que les mâles et Some girls do.

En compagnie de sa seconde épouse Kim Novak dans le film : Les aventures amoureuses de Moll Flanders

Dans les années 1970-1980, il continue d'apparaître régulièrement au cinéma et à la télévision : on le voit aussi bien dans des pièces de Shakespeare filmées pour la télévision britannique, que dans des films d'horreur italiens comme L'Enfer des zombies ou Le Continent des hommes-poissons, et des épisodes de séries télévisées comme Mission Casse-cou, Cosmos 1999, Arabesque, Magnum ou Pour l'amour du risque. Durant les décennies suivantes, il continue de tenir des seconds rôles, au cinéma comme à la télévision.

Tout au long de sa carrière Johnson a continué d'enseigner aux jeunes acteurs et aux étudiants. Il a visité les universités américaines et d'enseigné à l'Académie Royale d'Art Dramatique (RADA). Il a été nommé au Conseil de RADA en 2000, et a servi comme membre du conseil de la British Academy of Film and Television Arts (BAFTA) dans les années 1970. Johnson a écrit l'histoire originale pour le thriller 1975, Hennessy.

Richard Johnson est décédé le 6 Juin 2015, au Royal Marsden Hospital Chelsea , Londres.