A Los Angeles, où sa famille s'est installée après la mort du père, John entreprend des études supérieures à la Harvard school et à l'académie de Lake Forest. Des études interrompues par son incorporation dans la Navy Air Corps en 1942. Un an plus tard il est transféré au United States Army Air Corps. En mai 1943, alors qu'il est sergent dans l'armée de l'air et instructeur d'entraînement physique dans une base californienne, il répond à l'invitation de l'actrice Zasu Pitts, amie de sa mère, à prendre le thé en sa résidence de Brentwood, un quartier chic de Los Angeles. Chez la comédienne, il se trouve en présence de la petite princesse d’Hollywood Shirley Temple, qui est aussi de la même école de l'une des sœurs de John. Cette rencontre va changer sa destinée. Il est désigné pour escorter la belle adolescente à une soirée donnée par David O. Selznick, au terme de laquelle sous l’appui de Shirley, le producteur, s'engage à le prendre sous son aile dès sa démobilisation.

Shirley tombe éperdument amoureux de ce beau militaire aux yeux bleus de sept ans son aîné, le 19 septembre 1945 ils se marient et concrétisent leur union avec la naissance d’une petite fille Linda Susan née en 1948.

David O.Selznick tiendra parole, John débute en 1947 sous la direction de John Ford, il campe avec beaucoup d’aisance un jeune lieutenant sous les ordres de John Wayne dans le premier volet de sa trilogie consacré à la cavalerie américaine «Le massacre de Fort Apache» une fiction s'appuyant toutefois sur la bataille de Little Big Horn avec Shirley Temple la fille du général Henry Fonda qui tombe sous le charme de ce beau lieutenant, et à nouveau un jeune lieutenant de cavalerie dans le second volet « La charge héroïque» (1949) avec Harry Carey Jr. tout deux se disputent la main de belle Joanne Dru, avec Victor McLaglen le sergent Quincannon qui apporte un brin d’humour dans chacun de ses films. John Wayne, qui aimait le jeune acteur, a veillé à ce qu'il joue un rôle majeur à ses cotés dans « Iwo-Jima» d'Allan Dwan (1949) l'un des films de guerre les plus populaires de son époque, John Agar campe le caporal Conway aux cotés de l’inflexible chef d’escadron Stryker John Wayne .

Ces quelques films marquent l'apogée de sa carrière cinématographique, mais il en est pas de même pour sa vie sentimentale, fort est de constater que John et Shirley se sont trompés d'histoire d'amour, pas plus que leur partenariat à l'écran, ou la naissance de Linda ne solidifient le couple, Shirley n’a plus aucune indulgence pour ses écarts de conduite, sa consommation excessive d'alcool et ses nombreux flirts, le couple divorce en 1950.

John retrouvera un foyer en épousant en 1951 l’actrice Loretta Combs, ils resteront mariés pendant 49 ans jusqu'au décès de Loretta en 2000, deux fils sont nés Martin et John G. Agar, III.

L’acteur restera encore cinq ans avec Selznick, on le voit en assistant du shérif Kirk Douglas qui empêche une pendaison sauvage dans «Le désert de la peur » (1950) de Raoul Walsh; puis dans un film d’aventure dans «L’aigle rouge de Bagdad» (1951) de Lew Landers, il est Abdullah le calife de l'islam, avec Lucille Ball la méchante princesse Nara et Patricia Medina amoureuse du calife. Loin d‘être assagi par un nouveau mariage, en 1951, il est condamné à cinq mois de prison pour conduite en état d'ivresse. Il a été libéré après 60 jours de probation. En 1953, il fut de nouveau arrêté pour conduite en état d'ivresse et condamné à 120 jours de prison.

Néanmons, il reprend la direction des plateaux pour affronter un grand propriétaire terrien qui lui a voler ses terres dans «The lonesome trail » (1955) de Richard Bartlett avec la jolie Adele Jergens et Wayne Morris ; et dans «Eperons sanglants» (1956) de Edward L. Cahn il cherche a venger la mort de son frère.

Puis c’est l’époque des légendaires films d'horreur de série B d'Universal, et de science-fiction de série Z où John Agar y participe tels : «La revanche de la créature» (1955) de Jack Arnold il campe le Professeur Ferguson face à une créature mi-homme, mi-poisson avec Lori Nelson et «Tarantula» il lutte contre une tarentule géante qui s’attaque au bétail et aux humain deux films tournés en 1955 et produit par Jack Arnold. Puis il s'éloigne du fantastique et revient aux western, il est en tête d’affiche avec Mamie Van Doren et Richard Boone dans « La corde est prête» (1956) de Charles F. Haas ; un premier rôle, celui du shérif Jim Crayle, dans «Frontier gun» (1958), de Paul Landres avec Barton MacLane

Dans les années 60/70, ce sont des seconds rôles qui fermeront sa fin de carrière comme «Condamné à être pendu» (1964) de William F. Claxton avec Dale Robertson, «Furie sur le Nouveau Mexique» (1965) de Christian Nyby avec Rory Calhoun, et retrouve John Wayne dans «Chisum» (1969) de Andrew V. McLaglen et «Big Jake » (1971) de George Sherman. Dans les années 80, John Agar se tourne vers les téléfilms et les séries télévisées, apparaissant cependant encore en clin d'oeil cinéphilique dans un film d’horreur «Cabal » de Clive Barker (1990). La médiocrité dans laquelle sombre sa fin carrière cinématographique l'amène a se reconverti en courtier d'assurances, agent immobilier ou encore en gérant d'une chaîne de points de vente de barbe à papa. John Agar décéder le 7 avril 2002 à Burbank, en Californie, des complications de l'emphysème. Il avait 81 ans il est enterré à côté de sa femme au cimetière national de Riverside en Californie.