L’entrée en guerre des Etats-Unis le pousse à s’engager dans l’US NAVY, blessé à la bataille de Guadalcanal, il est revenu de la guerre avec de graves blessures suivi d’une longue convalescence. Après sa démobilisation en 1943, il trouve un job dans une usine aéronautique à Los Angeles comme riveteur.

Au milieu des années 40, davantage intéressé par le théâtre, il suit une formation sous la tutelle des professeurs, Maria Ouspenskaya et Michael Chekhov. Alors qu’il se produit dans des productions théâtrales amateurs, il est recruté par un dénicheur de talent qui l’invite à Hollywood.

Arrivée dans la capitale du cinéma, il débute en 1947 dans de petits rôles pas toujours crédités. Si l’on retient peu le non de Denver Pyle, en revanche sa silhouette longiligne et grisonnante devient vite familière au milieu des années 50. Il fut l’un des principaux seconds couteaux dans toute une galerie de westerns de série B tant au grand qu’au petit écran, jouant parfois un méchant ou le bon gars aux cotés des légendaires cow-boys de l'Ouest.

Il collabore aussi à quelques films de guerre, des policiers ou films d’aventures ; cumulant à son active plus 165 séries ou téléfilms et plus de 100 films ; une prolifique filmographie qui laisse apparaître bon nombre de films de valeur inégale et forcement plusieurs films alimentaires.

Dans cette filmographie foisonnante, on peut retenir son rôle de mutin dans « Mutinerie à bord » (1952) d’Edward Dmytryk, où l'équipage fomente une mutinerie, visant à empocher la cargaison d’or qu'il transporte avec Mark Stevens et Patric Knowles ; le hors-la-loi Sperry face à Wild Bill Elliott dans « Terreur vigilante » (1953) de Lewis D. Collins ; le chef du gang des frères Reno qui s’oppose à Randolph Scott dans « Les rôdeurs de l'aube » (1954) de Tim Whelan; le révérend Moorehead dans « Chevauchée avec le diable » (1954) de Jesse Hibbs avec Audie Murphy, Susan Cabot et Dan Duryea ; un hors-la-loi face à Randolph Scott dans « Dix hommes à abattre »(1955) de H. Bruce Humberstone avec Skip Homeier et Leo Gordon.

Le GI Thompson aux cotés d'Audie Murphy dans le film de guerre « L’enfer des hommes » (1955) de Jesse Hibbs ; le détective Bradley dans le film noir « Please Murder Me » (1956) de Peter Godfrey, où l'avocat Raymond Burr culpabilise pour avoir acquittée sa cliente (Angela Lansbury) alors qu'il savait qu'elle était coupable.

Faye Dunaway et Denver Pyle - Dans le film de 1967 : BONNIE ET CLYDE

Le shérif Red Bluff dans le western violent « Jicop le proscrit » (1957) de Henry Levin, avec Jack Palance dans le rôle titre, un tireur d'élite qui veut se ranger définitivement, mais son ennemi de toujours King Fisher (Neville Brand) et sa bande le retrouve.

Le soldat Collins dans « Fort Massacre » (1958) de Joseph M. Newman, sous les ordres du sergent Vinson (Joel McCrea) qui hanté par le massacre de sa famille par les Indiens, cause de lourdes pertes à ses hommes avec John Russell, Forrest Tucker et Susan Cabot en squaw; il est Harrison, le prêcheur dans « Le révolté » (1959) de Thomas Carr, avec Audie Murphy dans le rôle titre, avec John Dehner et Terry Moore.

En 1959 John Ford retrace des faits authentiques survenus durant la guerre de Sécession dans son western « Les cavaliers », John Wayne, le colonel John Marlowe de l’Union reçoit la mission de détruire des voies de chemin de fer de l’ennemi avec William Holden et Danver Pyle campe un déserteur sudiste et borgne ; puis le soldat du Tennessee appelé Thimblerig dans « Alamo » (1960) de et avec John Wayne qui retrace le sacrifice de cent quatre-vingt-cinq civils américains insoumis au Mexique, face aux assauts des troupes régulières mexicaines ; John Wayne incarne, Davy Crockett, Richard Widmark Jim Bowie et Laurence Harvey le Colonel William Travis, et une pléiade de seconds rôles .

Le Marshal Bradley dans le mélodrame sombre de Vincente Minnelli « Celui par qui le scandale arrive (1960) avec Robert Mitchum narcissique et pervers avec George Hamilton et Eleanor Parker ; le sénateur Conrad qui envoie l'armée contre « Géronimo » (1962) d’Arnold Laven, le chef Apache (Chuck Connors) se sentant floué s'évade de la réserve avec une cinquantaine d'hommes et déclare la guerre aux Américains ; le sénateur Henry dans « Les Cheyennes » (1964) de John Ford, avec Richard Widmark et Gilbert Roland le grand chef Couteau Emoussé et Sal Mineo Chemise Rouge; le pasteur Bjoerling dans « Les prairies de l’honneur » (1965) d’Andrew V. McLaglen avec James Stewart Arthur Penn lui offre l'un de ses rôles les plus mémorables celui du shérif Frank Hamer dans le film de gangster « Bonnie et Clyde » (1967) l'histoire de Bonnie Parker (Faye Dunaway) et de Clyde Barrow (Warren Beatty) devenus des légendes en braquant des banques pendant la Dépression, le gang est poursuivi par les forces de l'ordre, y compris le Texas Ranger Frank Hamer (Denver Pyle), ce dernier est capturé et humilié par le duo, puis relâché mais bientôt le couple tombe dans un piège organisé par le shérif Hamer et finit haché par les balles des mitraillettes.

Par la suite on le voit encore dans quelques westerns donner la réplique à Dean Martin dans « Cinq Cartes à abattre » (1968) d’Henry Hathaway ; il campe un notable aux cotés de Dean Martin, James Stewart et Raquel Welch dans « Bandolero! » d’Andrew V. McLaglen ; il retrouve John Wayne dans « Les cordes de la potence » (1973) d’Andrew V. McLaglen ; puis un agent des affaires indiennes, aux cotés de Paul Newman dans le rôle titre « Buffalo Bill et les indiens » (1976) de Robert Altman.

Pour son dernier rôle au cinéma « Maverick « de 1994 lors d’un tournoi de poker, il campe un vieux joueur de cartes tricheur aux côtés de Mel Gibson, Jodie Foster et James Garner.

Outre sa carrière au grand écran, Denver Pyle participa à de nombreuses séries ou téléfilms ; il campe le patriarche bourru d'un clan de hillbillies musicaux, dans « The Gene Autry Show » (1951/54) ; un bad boy dans « The Roy Rogers Show » (1952/53) ; le général Sam Houston dans « Les aventures de Jim Bowie » (1956/57).

Il participe aussi aux séries classiques telles que « La grande caravane » (1957/65) ; « L'homme à la carabine » (1959/61); « Lawman » (1959); « Laramie » (1959/63); « Cheyenne » (1961/62); il campe le patriarche de la famille Darling dans une dizaine d’épisodes de « The Andy Griffith Show » (1963/66) ; le grand-père dans 26 épisodes de la famille Tarletond dans « Tammy » (1965/66) ; le père de Doris Day dans 56 épisodes du sitcom « Doris comédie » (1968/70).

Après des centaines de petits rôles à la télévision, Denver Pyle connait une énorme popularité avec son rôle de l’oncle Jesse Duke dans les 146 épisodes de la série « Shérif fait moi peur » de 1979 à 1985.

En 1955, Denver Pyle a épousé Marilee Carpenter, assistante de production à la 20th Century Fox. Ils ont eu deux fils David et Tony, ils ont divorcé en 1970. En 1983, il convole à nouveau avec Tippie Johnston, une union qui s’éteint avec le décès de l’acteur le 23 décembre 1997 d'un cancer du poumon à l’âge de 77 ans. Il repose au cimetière de Forreston au Texas …