L'année suivante (1938), elle intègre la troupe du Mercury Theatre (en) (fondé par John Houseman et Orson Welles) à Broadway, où elle débute dans deux pièces mises en scène par Welles. La deuxième est La Mort de Danton (1938) de Georg Büchner, avec John Berry, Joseph Cotten et Arlene Francis.

Outre deux comédies musicales, elle contribue à onze autres pièces sur les planches new-yorkaises. La dernière est Harold et Maude de Colin Higgins en 1980, avec Janet Gaynor interprétant Maude. Mentionnons également Huis clos de Jean-Paul Sartre en 1946, mise en scène par John Huston, avec Annabella et Claude Dauphin, ainsi que La Maison de Bernarda Alba de Federico García Lorca en 1951, avec Katína Paxinoú.

Divorcée de Peter Van Eyck après un bref mariage au début des années 1940, Ruth Ford épouse un autre acteur en 1952, Zachary Scott, dont elle devient veuve en 1965. Elle joue aux côtés de ce dernier dans la pièce Requiem pour une nonne, adaptation par William Faulkner de son roman éponyme, mise en scène par Tony Richardson et créée à Londres en 1957, avant une reprise à Broadway en 1959.

Au cinéma, elle tourne un premier film en 1938, Too Much Johnson d'Orson Welles (actuellement réputé perdu), avec Joseph Cotten et Arlene Francis. Elle apparaît régulièrement dans vingt-sept autres films américains, sortis de 1941 à 1946, dont Madame veut un bébé de Mitchell Leisen (1942, avec Marlène Dietrich et Fred MacMurray), Les Clés du royaume de John M. Stahl (1944, avec Gregory Peck et Thomas Mitchell) et Wilson d'Henry King (1944, avec Alexander Knox dans le rôle-titre). Par la suite, elle contribue encore à six films, disséminés entre 1963 et 1985.

Pour la télévision enfin, de 1946 à 1977, Ruth Ford participe à deux téléfilms et seize séries (plusieurs étant dédiées au théâtre), dont un épisode de Les Accusés, diffusé en 1965.