Bel homme, au charme nonchalant, Joseph Cotten aurait pu être un jeune premier s'il n'avait entrepris sa carrière cinématographique à près de quarante ans. Sa distinction naturelle, son caractère policé, la gentillesse, voire la candeur, qui émane de sa personne lui ont interdit les rôles hauts en couleur et les caractères complexes que semblaient devoir lui valoir son visage, au regard clair et intelligent, barré par une perpétuelle moue d'amertume qui alla en s'accusant avec le temps. Incapable de jouer les brutes ou les individus vicieux, ainsi que le remarquait Alfred Hitchcock qui l'utilisa remarquablement en assassin aux manières affables, il a surtout interprété des êtres aimables, un peu fades, souvent faibles et velléitaires, auxquels les femmes préféraient généralement des hommes plus virils, énergiques ou cyniques, à l'image d'Alida Valli qui, à la fin du Troisième Homme de Carol Reed (1949), passe devant lui " sans le voir ".

Né le 15 mai 1905 à Petersburg, en Virginie, Joseph Cheschire Cotten fait des études d'art dramatique à la Hickman School of Expression à Washington. Il entreprend ensuite une carrière de joueur de football américain, tout en menant une activité de représentant en peinture, avant de vendre des espaces publicitaires pour The Miami Herald où il publie occasionnellement, en 1929, des critiques théâtrales. À cette même époque, il commence à se produire sur scène au sein d'une troupe d'amateurs. En 1930, il est engagé comme doublure et assistant-régisseur de plateau par le Belasco Theater de New York. Il joue ensuite au Copley Square Theater et dans des tournées estivales, avant de faire ses débuts à Broadway, en 1932, avec un petit rôle dans Absent Father. Après diverses pièces, il se joint, en 1936, au Federal Theatre d'Orson Welles avant de retrouver celui-ci en 1938, au Mercury Theater. L'année suivante, il obtient un succès critique dans The Philadelphia Story, face à Katharine Hepburn.

En 1941, Joseph Cotten, qui est en fait déjà passé devant la caméra pour un moyen-métrage, Too Much Johnson, qui devait être projeté au cours d'une représentation théâtrale, débute au cinéma dans Citizen Kane d'Orson Welles avec lequel il tourne ensuite The Magnificent Ambersons (La Splendeur des Amberson, 1942) et Journey into Fear (Voyage au pays de la peur) dont il coécrit le scénario. Toujours en 1942, il signe un contrat de sept ans avec David O. Selznick. Il joue cependant dans trois films, dont Shadow of a Doubt (L'Ombre d'un doute) d'Alfred Hitchcock (1943), avant de travailler pour Selznick qui lui confie essentiellement des rôles romantiques dans des mélodrames, tels que Duel in the Sun (Duel au soleil) de King Vidor (1946) et Portrait of Jennie (Le Portrait de Jennie) de William Dieterle (1948), pour lequel il obtient le prix d'interprétation à la biennale de Venise.

Son contrat expiré, Joseph Cotten tourne dans deux productions britanniques, dont Under Capricorn (Les Amants du Capricorne) d'Alfred Hitchcock (1949), avant de signer pour trois ans avec la 20th Century Fox. Là, il joue dans des films de moindre qualité, à l'exception de Niagara de Henry Hathaway (1953). Il revient ensuite sur les planches à Broadway dans Sabrina Fair. À partir de 1955, il apparaît régulièrement à la télévision, alors que sa carrière cinématographique s'enlise, nonobstant quelques rôles sous la direction de Henry Hathaway et Robert Aldrich. Après trois années, entre 1961 et 1964, passées sur scène, il revient au cinéma et à la télévision. Dès lors, il partage son temps entre des rôles principaux ou secondaires dans des téléfilms ou de petites productions européennes et des rôles épisodiques dans des films prestigieux comme Petulia de Richard Lester (1968), Lo Scopone scientifico (L'Argent de la vieille) de Luigi Comencini (1972), Soylent Green (Soleil vert) de Richard Fleischer (1973), Twilight's Last Gleaming (L'Ultimatum des trois mercenaires) de Robert Aldrich (1977) et Heaven's Gate (La Porte du paradis) de Michael Cimino (1981).