Avec un visage jovial perpétuellement sur le point de sourire et un accent amical et légèrement britannique, Hunter avait écrit un bon gars sur lui. Il a décidé de goûter à l'industrie du cinéma muet britannique relativement jeune en prenant part à Not for Sale (1924) pour le réalisateur britannique W.P. Kellino qui avait commencé à écrire et à jouer pour le théâtre. Hunter a ensuite fait son premier voyage aux États-Unis - Broadway, pas Hollywood - parce que Basil Dean, acteur, réalisateur et producteur britannique bien connu, produisait 'The School for Scandal' de Sheridan au Knickerbocker Theatre - malheureusement plié après une représentation. C'était un effort plus concerté avec le cinéma l'année prochaine en Grande-Bretagne, encore une fois avec Kellino. Il rencontre ensuite le réalisateur de mystère et de suspense prometteur Alfred Hitchcock en 1927.

Il a fait Hitch’s Le ring (1927) - sur le jeu de boxe, pas le suspense - et est resté pour le réalisateur C’est la vie (1927). Et avec quelques films de plus dans l’année suivante, il était de retour avec Hitchcock une fois de plus pour Le passé ne meurt pas (1928), la pièce de Noel Coward. À la fin de 1928, il est retourné à Broadway pour seulement un mois d’exécution dans la comédie originale 'Olympia' mais est resté en Amérique via sa première connexion avec Hollywood. Le film a été Syncopation (1929), son premier film sonore et que pour RKO, c’est-à-dire, l’un des premiers efforts mono, le mélange sonore avec le jeu silencieux habituel. Comme s’il était agité de continuer à faire des allers-retours à vélo à travers l’Atlantique - assez typique de la carrière de Hunter - il est retourné à Londres pour le thriller mono Escape de Dean! (1930).

Il y avait un intervalle de quinze films au total avant que Hunter ne revienne à Hollywood et à ce moment-là, il était bien établi en tant que leader. Avec The Girl from 10th Avenue (1935) avec Bette Davis, Hunter a établi un lien avec Warner Bros.Mais avant de s'installer avec eux pendant une grande partie des années 1930, il a fait trois photos successivement avec un autre réalisateur britannique doué et prometteur, Michael Powell. Il a ensuite commencé les films dont il se souvient le plus à l'époque dorée d'Hollywood. Bien qu'il soit une petite partie, il est complètement engageant et commande en tant que duc dans l'extravagance shakespearienne du maître de théâtre autrichien Max Reinhardt, Le songe d'une nuit d'été (1935) pour Warner. Il a marqué le début d'une chaîne de près de trente films pour WB. Parmi les plus connus se trouve son jovial King Richard dans Les aventures de Robin des Bois (1938).

Hunter jouait également sur le terrain - il était au XXe siècle en tant que père-héros préféré de tout le monde - y compris Shirley Temple - dans la Petite princesse (1939). Et il était l'inoubliable et inoubliable Cambreau, un ange gardien, dans Le cargo maudit de Loew (1940) avec Clark Gable. Il restait régulièrement occupé à Hollywood jusqu'en 1942 quand il est retourné en Grande-Bretagne pour servir dans l'effort de guerre. Après la guerre, Hunter resta à Londres, réalisant des films et faisant du travail sur scène. Il apparaît de nouveau à Broadway en 1948 et réalise Edouard, mon fils (1949) pour George Cukor. Bien qu'il y ait eu du théâtre américain au milieu des années 1950, Hunter était lié à l'Angleterre, travaillant à nouveau pour Powell en 1961 avant de prendre sa retraite au milieu de cette décennie après près d'une centaine de sorties devant la caméra.