Il débute au cinéma comme accessoiriste occasionnel, puis travaille à la Paramount au département des scénarios, puis dans celui de la production. Il est l'auteur complet de sa première réalisation, l'Ombre qui descend (The Road to Glory, 1926), un mélodrame sur la cécité, qu'il enchaîne avec trois comédies : Sa majesté la femme (Fig Leaves, 1926), Si nos maris s'amusent (The Cradle Snatchers, 1927) et Prince sans amour (Paid to Love, 1927).

Son style et sa thématique se précisent avec son premier chef-d'œuvre, Une fille dans chaque port ou Poing de fer, coeur d'or (A Girl in Every Port, 1928) qui raconte la rivalité de deux amis marins pour une jeune femme interprétée par Louise Brooks. Après un mélodrame exotique, l'Insoumise (Fazil, 1928) et un film policier à énigmes, Trent's Last Case (1929), il aborde le cinéma parlant avec un film de guerre en partie autobiographique, la Patrouille de l'aube (Dawn Patrol, 1930), où il inaugure ses recherches sonores et invente une manière rapide et concise de mener le dialogue.

Éclectique, il aborde ensuite tous les genres : le film de prison avec le Code criminel (Criminal Code, 1931), où Walter Huston apparaît en vedette, le film de courses automobiles avec la Foule hurle (The Crowd Roars, 1932), avec James Cagney en pilote fébrile, le film de gangsters avec Scarface (1932), chef-d'œuvre incontesté du genre, le film d'aventures en mer avec le Harpon rouge (Tiger Shark, 1932), interprété par Edward G. Robinson, le mélodrame avec, d'après William Faulkner, Après nous, le déluge (Today We Live, 1933) qui réunit Joan Crawford et Gary Cooper, la biographie épique avec Viva Villa (1934) interprété par Wallace Berry, la comédie avec Train de luxe (Twentieth Century, 1934) où Carole Lombard tient tête à John Barrymore">John Barrymore, le western avec Ville sans loi (Barbary Coast, 1935) où il réemploie Edward G. Robinson, le film de guerre avec Brumes (Ceiling Zéro, 1935) et les Chemins de la gloire (Road to Glory, 1935), d'après les Croix de bois de Roland Dorgelés, le film psychologique avec le Vandale (Come and Get it, 1936) et la comédie burlesque avec l'Impossible Monsieur Bébé (Bringing Up Baby, 1938), emmené à vive allure par Katharine Hepburn et Cary Grant.

Il collabore à nouveau avec Cary Grant dans Seuls les anges ont des ailes (Only Angels Have Wings, 1939), où il mélange les genres avec bonheur, faisant alterner les scènes dramatiques et les séquences de comédie avec un sens du rythme qui fait de lui l'un des grands inventeurs du cinéma moderne.

Après une brillante comédie, la Dame du vendredi (His Girl Friday, 1940) et un western terminé par le producteur Howard Hugues, le Banni (The Outlaw, 1941), il signe un mémorable film de guerre qu'interprète Gary Cooper, Sergent York (Sergeant York, 1941), et réunit ensuite Cooper et Barbara Stanwyck pour une grande comédie, Boule de feu (Ball of Fire, 1942).

Il participe à l'effort de guerre américain avec Air Force (1943), produit le film de Robert Rosson Corvette K 225 (1943) et adapte Ernest Hemingway tout en contribuant à la formation du couple mythique Humphrey Bogart et Lauren Bacall avec le Port de l'angoisse (To Have and Have Not, 1944). Il reprend ce couple vedette dans la transposition d'un roman de Raymond Chandler, le Grand Sommeil (The Big Sleep, 1946), un sommet du film noir.

Sa production se ralentit après la Seconde Guerre mondiale, mais les films de cette période sont tous de haut niveau. Avec la Rivière rouge (The Red River, 1948), où Montgomery Clift est le partenaire de John Wayne, Hawks modernise le western et avec Si bémol et fa dièse (A Song is Born, 1948), il réussit l'un des rares bons films didactiques sur le jazz.

Sa comédie Allez coucher ailleurs (I Was a Male War Bride, 1949) défie la censure en jouant magnifiquement sur la confusion des sexes et en montrant Cary Grant travesti en femme. Il semble qu'il ait largement collaboré à la réalisation d'un très bon film de science-fiction signé Christian Nyby, la Chose venue d'un autre monde (The Thing, 1951), dont il est officiellement le producteur.

Hawks a ensuite tourné un western antiraciste de toute beauté, la Captive aux yeux clairs (The Big Sky, 1952), avec Kirk Douglas, et réalisé un sketch cocasse, The Ranson of the Red Chief pour la Sarabande des pantins (O'Henry's Full House, 1952), suivi d'une autre comédie grinçante avec Cary Grant, Chérie, je me sens rajeunir (Monkey Business, 1952). Il a également lancé un tandem de choc en opposant Marilyn Monroe à Jane Russel dans son unique comédie musicale, les Hommes préfèrent les blondes (Gentlemen Prefer Blondes, 1953).

Il a encore tourné une superproduction, un péplum écrit par son ami William Faulkner, la Terre des pharaons (Land of the Pharaohs, 1955). Quatre ans plus tard, il réalise le légendaire Rio Bravo (1959), admirable western qui révèle les dons dramatiques du chanteur Dean Martin, fait d'Angie Dickinson une vedette et donne à John Wayne un de ses plus beaux rôles.

Cinéaste de l'évidence, comme l'écrit Jacques Rivette, il est à l'époque fortement soutenu par la critique française des Cahiers du cinéma qui, depuis presque dix ans, l'estime comme un des plus grands auteurs du monde. Rio Bravo a d'ailleurs été accueilli avec autant d'enthousiasme par la critique intellectuelle que par le public populaire. En Europe, plusieurs ouvrages paraissent sur lui.

Hatari ! (1962), tourné en Afrique, où John Wayne et d'autres acteurs chassent véritablement des animaux sauvages paraît aujourd'hui navrant de cruauté, mais c'est à l'époque un succès mondial. Ses deux films suivants sont en revanche des échecs commerciaux. Pourtant le Sport favori de l'homme (Man's Favorite Sport, 1964) est une formidable comédie sur l'impuissance et Ligne Rouge 7 000 (Red Line 7 000) reprend ce thème dans le milieu des courses automobiles.

De fait, les personnages de Howard Hawks ne sont jamais d'indestructibles héros, ils sont au contraire vulnérables, souvent atteints d'une infirmité mentale ou physique. De plus, les femmes comptent énormément dans son oeuvre. Généralement fortes, elles décident et agissent à l'égal des hommes. Ces constantes " hawksiennes " se retrouvent dans ses deux derniers films : El Dorado (1967) qui réunit son acteur fétiche John Wayne et Robert Mitchum, et Rio Lobo (1970), un western crépusculaire magnifié par un John Wayne vieillissant. Auteur à part entière, expérimentateur rigoureux et discret, artiste au plein sens du terme, Howard Hawks est généralement salué comme un cinéaste majeur.