La même année la Fox en fait une adaptation cinématographique et sous la direction de Victor Fleming les deux acteurs reprennent le même rôle, celui d’un agriculteur qui tombe amoureux de la jolie batelière Molly (Janet Gaynor) mais Molly ne veut pas quitter sa vie passionnante pour une vie banale dans une ferme.

Henry Hathaway l’engage dans le mélodrame « La fille du bois maudit » (1936) deux fermiers Buck et Dave (Robert Barrat et Henry Fonda) se déchirent depuis toujours, arrive un jeune ingénieur Jack Hale (Fred Mc Murray) en repérage pour la construction d’un chemin de fer, (Sylvia Sidney) alors promise a Dave tombe amoureuse de Jack, contre toute attente, les tensions au sein de chaque famille vont les précipiter dans une tragédie dont chacun en sortira anéanti.

C’est avec le policier « J'ai le droit de vivre » (1937) que Fritz Lang le révèle au grand public, accusé d'un braquage de banque meurtrier qu'il n'a pas commis, il s'évade, dans sa fuite il abat un aumônier, et part en cavale avec sa femme (Sylvia Sydney) et son bébé, mais sa fuite éperdue se finit tragiquement, il est abattu par la police.

Il enchaine avec un drame social « L’insoumise » (1937) de William Wyler, il quitte sa fiancée Julie (Bette Davis), une femme excentrique qui la humilié en apparaissant dans un bal avec une robe rouge au lieu de la rituelle robe blanche, il revient trois ans plus tard accompagné de sa femme (Margaret Lindsay), mais une épidémie de fièvre jaune frappe la ville, il tombe malade Julie décide de s'occuper de lui.

En 1938, il débute une fructueuse collaboration avec John Ford dont « Vers sa destinée » où il s'affirme avec sa composition du jeune Abraham Lincoln pour lequel l'acteur porte un faux nez ; Ford le hisse au sommet de l'affiche avec « Les raisins de la colère » (1940), il incarne un agriculteur en proie avec des financiers sans scrupule qui veulent prendre possession de ses biens avec Jane Darwell et John Carradine.

Dans la pétulante comédie romantique de Preston Sturges « Un cœur pris au piège » (1941), fringant et timide à la fois, il est prit dans les filets d’une séduisante aventurière qui le mène en bateau (Barbara Stanwyck). Autre comédie romantique « Qui perd gagne » (1942) de Rouben Mamoulian, où un couple d'arnaqueurs monte un plan pour escroquer de l'argent à un jeune millionnaire (Henri Fonda), une jolie et naïve demoiselle (Gene Tierney) est chargée de le séduire, en fait, le jeune homme est désargenté, en revanche elle trouvera son bonheur dans ses bras.

En 1942, lors de l’entrée en guerre des Etats-Unis, Henry Fonda s’engage dans la marine pour prendre part au conflit dans le Pacifique. Démobilisé en octobre 1945 avec le grade de Lieutenant, pour sa bravoure, il a reçu la Navy Presidential Unit Citation et la Bronze Star.

De retour aux Etats-Unis, il poursuit sa carrière cinématographique qui s’apprête à connaître son apogée. Après avoir joué les jeunes romantiques, il retrouve John Ford qui l’impose en héros en quête de justice notamment dans « La poursuite infernale » (1946), il découvre que son bétail à été volé et son plus jeune frère qui en avait la garde est assassiné par le clan des Clanton, dès lors, avec ses frères il affronte le clan; suivi de « Dieu est mort » (1947) où pendant la Guerre des Cristeros au Mexique les prêtres sont assassinés par le pouvoir révolutionnaire, un prêtre (Henry Fonda) pratique son activité déguisé en paysan, découvert par les autorités, il fuit et trouve refuge chez une indienne (Dolores Del Rio) ; toujours pour Ford, dans « Le massacre de Fort Apache » (1948) il campe l’arrogant colonel Thursday, accueilli au fort par le capitaine York, (John Wayne) homme de terrain qui connaît bien les Indiens, ignorant les mises en garde de York, le colonel avide de gloire personnelle entraîne son régiment dans un piège tendu par les Apaches.

En 1948 au cœur de sa carrière Henri Fonda fait une pause de sept ans au cours de laquelle il se produit sur les planches de Broadway, il joue plus de mille fois le rôle titre de « Mister Roberts », un personnage qu’il reprendra à l’écran en 1954, celui du lieutenant Roberts qui tente d’obtenir auprès du redoutable capitaine d’un bâtiment de guerre (James Cagney) une permission pour l’équipage.

Pour Anthony Mann dans « Du sang dans le désert » (1957), il campe un ancien shérif devenu chasseur de primes, il arrive dans la ville du jeune shérif (Anthony Perkins), qui se trouve en difficulté face aux provocations incessantes d'une brute notoire (Neville Brand), il lui apprend comment s'imposer et faire régner l'ordre.

Il reçoit le BAFTA du meilleur acteur étranger aux British Academy Awards en Grande-Bretagne pour son excellente prestation dans le drame judiciaire « Douze hommes en colère » (1957) de Sidney Lumet, un jeune homme accusé de parricide risque la peine de mort, lors du procès onze jurés sur douze votent coupable, or la décision doit être prise à l'unanimité, le 8é juré (Henry Fonda) a voté non-coupable il est sommé de se justifier, il s'emploie alors à convaincre les jurés un par un.

Puis tient le rôle du Général Theodore Roosevelt Jr. dans le film de guerre « Le jour le plus long » (1961) de plusieurs réalisateurs qui relatent les évènements du débarquement allié en Normandie en juin 1944 avec une pléiade de vedettes , suivi du film politique « Tempête à Washington » (1961) d’Otto Preminger dans lequel le président des Etats-Unis (Franchot Tone) souhaite lui confier le poste de secrétaire d'État, mais le sénateur Cooley (Charles Laughton) le considère comme un communiste ce qui provoque un tollé au sénat.

Dans la même veine « Que le meilleur l’emporte » (1963) de Franklin J.Schaffner, deux politiciens dont William Russell (Henry fonda) qui se montre prêt à tout pour s'installer à la Maison-Blanche, son adversaire Joe Cantwell (Cliff Robertson) un homme sincère et honnête, refuse d’employer les mêmes armes, mais lorsque des informations compromettantes sur le passé de son rival circulent, il tient là l'occasion de le déstabiliser.

Il est Bob Larkin dans « Les cinq hors-la-loi » (1967) de Vincent McEveety, le chef démoniaque d'un gang de hors-la-loi, qui sème la terreur dans la ville du shérif Cobb (James Stewart), qui va être confronté à une lutte sanglante et acharnée avec entre autres avec Jack Elam, Dean Jagger et Ed Begley.

Il est Frank un tueur immonde et impitoyable dans le western spaghetti « Il était une fois dans l’Ouest » (1969) le chef d'œuvre intemporel de Sergio Leone, avec Charles Bronson au regard bleu glacial dit Harmonica qui attend l'occasion de tuer Frank qui à fait pendre son frère sous ses yeux, avec au casting Jason Robards dit Cheyenne et la sensuelle Claudia Cardinale, sans oublier la musique envoûtante d’Ennio Morricone qui a composé pour chaque protagoniste un thème lancinant.

Il joue en co-vedette avec Kirk Douglas dans « Le reptile » (1969) de Joseph L. Mankiewicz où ce dernier a caché son butin dans une fosse à serpents; Terence Hill dans le rôle titre « Mon nom est Personne » (1973) de Tonino Valerii, admirateur depuis son enfance de Jack Beauregard (Henry Fonda) un légendaire pistolero, Personne l’incite à reprendre les armes pour combattre la horde sauvage, une bande de 150 gangsters qui sèment la terreur dans toute la région, et ainsi entrer dans la légende de l’Ouest ; le cardinal Alfredo Ildefonso Schuster dans le biopic « Les derniers jours de Mussolini » (1974) de Carlo Lizzani avec Rod Steiger incarnant Benito Mussolini.

Puis c’est enfin la consécration de sa carrière exemplaire avec son dernier film « La maison du lac » (1980) de Mark Rydell, Norman un vieil ours de 80 ans avec son épouse de 70 ans (Katharine Hepburn) recueillent pour un mois Billy (Dabney Coleman) le fils de 13 ans du compagnon de leur fille (Jane Fonda), les rapports entre Norman et Billy sont dans un premier temps orageux mais leurs parties de pêche sur le Golden Pond vont les rapprocher. Sa magistrale interprétation est couronnée d’un Golden Globe ainsi que de l’Oscar du meilleur acteur.

Sa vie privée fut assez mouvementé : Henry Fonda fut marié cinq fois notamment avec Frances Ford Seymour épousée en 1936 laquelle lui donna deux enfants Jane et Peter qui sont devenus de célèbres acteurs. Frances se suicida le 14 octobre 1950, trois mois et demi après que Henry lui ait demandé le divorce. Sa dernière épouse Shirley Mae Adams l'accompagne jusqu'à son décès le 12 août 1982 à l’âge de 77 ans à Los Angeles en Californie, d'un arrêt cardiaque après un long combat contre un cancer de la prostate, il a été incinéré...

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1982 - Pour : LA MAISON DU LAC - Oscar - Meilleur acteur, États-Unis.

1982 - Pour : LA MAISON DU LAC - Le Golden Globe - Meilleur acteur de cinéma catégorie drame, États-Unis.

1981 - Pour : LA MAISON DU LAC - Prix NBR - Meilleur acteur - National Board of Review, États-Unis.

1981 - Prix Pomme d’Or - Star masculine de l’année - Golden Apple Awards, États-Unis.

1980 - Prix Cecil B. DeMille - Golden Globes, États-Unis.

1978 - Prix pour l’ensemble de sa carrière par l’American Film Institut, États-Unis.

1958 - Pour : DOUZE HOMMES EN COLÈRE - Diplôme du mérite - Meilleur acteur étranger - Jussi Awards, Finlande

1958 - Pour : DOUZE HOMMES EN COLÈRE - Prix BAFTA - Meilleur acteur étranger aux British Academy Awards, Royaume-Uni.

Son étoile se trouve sur Hollywood Walk of Fame - 1601 Vine street.