Il s’inscrit à l'IDHEC en 1962, puis passe par le service cinématographique des armées. À partir de 1965, Claude Miller apprend son métier comme assistant auprès des plus grands cinéastes : Marcel Carné (Trois Chambres à Manhattan en 1965), Robert Bresson (Au Hasard Balthazar en 1966), Michel Deville (Martin Soldat en 1966), Jacques Demy et Jean-Luc Godard (Week-end en 1967). Il sera le directeur de production de tous les films de François Truffaut (à l'exception de La Nuit Américaine) de 1968 à 1975.

Touchant à toutes les ficelles du métier, il réalise enfin, en 1967, son premier court-métrage, Juliet dans Paris, puis se lance dans la réalisation de longs-métrages : en 1976, son premier film La Meilleure façon de marcher lui vaut trois citations aux Césars (Meilleur Réalisateur, Meilleur Film et Meilleur Scénario), alors que Patrick Dewaere y tient l’un de ses meilleurs rôles. Fort de ce succès, Claude Miller se lance dans un deuxième long-métrage, Dites-lui que je l'aime (1977), d'après un roman de Patricia Highsmith, avec Gérard Depardieu, Miou-Miou et Dominique Laffin. Toutefois, ce seconde film n’est pas aussi bien accueilli que le précédent.

Il lui faudra attendre quatre ans pour renouer avec la réussite commerciale et la reconnaissance de ses pairs avec Garde à vue (1981) : un exercice de style et un duel d’acteurs (Michel Serrault et Lino Ventura) qui est auréolé de quatre Césars, dont celui du Meilleur Scénario. Le succès semble alors ne plus jamais quitter Miller, qui enchaîne avec Mortelle randonnée (1983) d'après un roman de Marc Behm, un thriller réunissant Isabelle Adjani et Michel Serrault. Avec L'Effrontée (1985), il révèle Charlotte Gainsbourg, qui tourne de nouveau pour lui dans La Petite voleuse (1988), écrit par François Truffaut. Contre toute attente, le public est partagé, mais Claude Miller persiste et signe son exploration psychologique de l'adolescence féminine avec L'Accompagnatrice (1992), puis Le Sourire (1994), seul véritable échec du cinéaste.

Cinq ans plus tard, avec La Classe de neige (1998), le réalisateur sonde de nouveau la psychologie de l'enfance à travers un prisme hyper réaliste et fantastique. Malgré son Prix Spécial du Jury à Cannes, c’est un nouveau revers commercial. Claude Miller ne renonce pas pour autant à traiter cette thématique puisqu’il signe, en 2001, La Chambre des magiciennes. Un enfant est à nouveau au centre du conflit opposant les personnages de Betty Fisher et autres histoires (2001, avec Sandrine Kiberlain, Nicole Garcia et Mathilde Seigner).

Puis, il revient à l’adolescence avec La petite Lili (2003), sur fond de drame sentimental avec Ludivine Sagnier, Nicole Garcia, et Robinson Stévenin. Ce film, inspiré de La Mouette de Tchekhov, est également un hommage au cinéma, lequel lui offre en retour une nomination pour la Palme d'Or du 56e Festival de Cannes.

Claude Miller revient en 2007 et livre un lourd secret de famille avec Un Secret, d'après le roman de Philippe Grimbert, pour lequel il dirige Ludivine Sagnier, Patrick Bruel, Cécile de France et Julie Depardieu. En 2009, il se tourne vers un tout autre genre avec Marching Band, un documentaire sur les orchestres étudiants affiliés à des universités.

Claude Miller est marié à Annie Miller, productrice (Films de la Boissière) dont il a un fils, Nathan. Il a réalisé, en tout, plus d’une vingtaine de films en trente ans de carrière, et aura obtenu des nominations aux César pour une douzaine de ses films et le Prix du Jury au Festival de Cannes 1998 pour La Classe de neige. Je suis heureux que ma mère soit vivante (2008), est le premier film coréalisé avec son fils Nathan ; ils signent ensemble une comédie dramatique qui traite de la recherche de ses racines.

En 2009, il entame le tournage de Voyez comme ils dansent, avec un scénario signé Natalie Carter et Roy Parvin. En 2011, il commence le tournage de son film Thérèse Desqueyroux, adapté d'un roman de François Mauriac. Avec Audrey Tautou, Gilles Lellouche et Anaïs Demoustier, ce film sera le dernier pour Claude Miller.

En effet, le cinéaste est décédé le 4 avril 2012, soit quelques mois avant la sortie de son film Thérèse Desqueyroux, prévu en salle le 21 novembre 2012.

2007 - Pour : Un secret - Grand Prix des Amériques - Festival des films du monde de Montréal, Québec, Canada.

2002 - Prix d’Honneur - Festival international du film de télévision de Luchon, France.

2001 - Pour : Betty Fisher et autres histoires - Prix FIPRESCI - Festival des films du monde de Montréal, Québec, Canada.

2000 - Pour : La chambre des magiciennes - Prix FRIPESCI - Festival international du cinéma de Berlin, Allemagne.

1998 - Pour : La classe de neige - Prix du Jury - Festival du cinéma de Cannes, France.

1993 - Pour : L’accompagnatrice - Prix Spécial du Jury - Festival international du cinéma de Istanbul, Turquie.

1993 - Pour : L’accompagnatrice - Prix FIPRESCI - Festival international du cinéma de Istanbul, Turquie.

1989 - Pour : La Petite Voleuse - Meilleur film - Syndicat français de la critique du cinéma, France.

1981 - Pour : Garde à vue - César - Meilleur scénario original ou adaptation, France.

1981 - Pour : Garde à vue - Prix du Meilleur film - Syndicat français de la critique du cinéma, France.

1981 - Pour : Garde à vue - Prix du Jury - Festival des films du monde de Montréal, Québec, Canada.

1985 - Pour : L’effrontée - Prix Louis Delluc, France.