En 1925, le jeune Asquith part étudier l'art cinématographique à Hollywood. Il rentre en Angleterre l'année suivante, parfait ses connaissances en devenant assistant-réalisateur, scénariste et monteur, puis signe en 1928 la co-réalisation de Un drame au studio, jugé à l'époque exceptionnellement inventif dans son montage. Dès son premier film parlant, un film de guerre intitulé Tell England, il acquiert dans son pays une réputation comparable à celle d'Hitchcock, et demeurera, tout au long de sa carrière, l'un des cinéastes favoris du Royaume-Uni grâce à son élégance, son manque de prétention et son libéralisme. Très à l'aise dans les adaptations d'œuvres littéraires ou théâtrales, il a collaboré à plusieurs reprises avec l'auteur dramatique Terence Rattigan, longtemps considéré comme l'un des plus grands du théâtre anglais (Winslow contre le roi, The Browning version).

Dans le domaine du film de guerre au style semi-documentaire, Asquith a signé en 1945 Le chemin des étoiles, sur la vie d'une escadrille anglo-américaine cantonnée à l'arrière, et qu'un référendum désigna comme le meilleur film anglais de la période de guerre. Enfin, ses adaptations de George Bernard Shaw (Pygmalion) et Oscar Wilde (Il importe d'être constant) ont été jugées les meilleures transpositions au cinéma de l'univers des deux dramaturges.

Dans Trente ans de cinéma britannique, Raymond Lefèvre et Roland Lacourbe écrivent : "A travers son œuvre abondante, on retrouve les mêmes constantes de style : la distinction, le raffinement, le goût du travail soigné, la rigueur discrète. Représentant typique du cinéma anglais traditionnel, il s'efface volontiers devant le sujet choisi, préférant le conformisme élégant à l'engagement personnel. C'est donc souvent la valeur du scénario qui fait la qualité de ses films".

1951 - Pour : L’OMBRE D’UN HOMME - Ours de Bronze - Meilleur drame - Festival international du cinéma de Berlin, Allemagne.

1951 - Pour : L’OMBRE D’UN HOMME - Petite assiette de bronze - Prix Audience Poll - Festival international du cinéma de Berlin, Allemagne.